Дершовиц вырос в Боро-Парке, в ортодоксальной еврейской семье. В 1959 г. он получил степень бакалавра политологии в Бруклин-колледже, в 1962-м - бакалавра права в Йельском университете. Работал клерком Апелляционного суда округа Колумбия. Он получил должность доцента юридического факультета Гарвардского университета  в 1964 г., а в 1967-м стал профессором - самым молодым профессором в истории факультета. Вышел в отставку в 2013 г.

Дершовиц получил широкую известность благодаря участию во множестве громких судебных процессов. В 1974 и 1978 годах он приезжал в Советский Союз, чтобы защищать диссидентов. В 1982 г. он занимался делом Клауса фон Бюлова, британского аристократа, которого осудили на 30 лет тюрьмы за убийство его жены Санни путём введения инъекции инсулина. Фон Бюлов нанял Дершовица, они подали апелляцию, и обвинение было отозвано, т.к. Дершовиц сумел доказать факт незаконного получения улик, которыми оперировало обвинение. В 1985 году был проведен второй суд, на котором фон Бюлов был оправдан окончательно. Команда Дершовица сумела доказать, что кома Санни фон Бюлов была вызвана не инсулином, а приёмом различных медикаментов вкупе с алкоголем. Позднее Дершовиц написал книгу об этом деле, которая была взята за основу кинофильма "Изнанка судьбы".

Другим делом, наделавшим не меньше шума в прессе, стал судебный процесс (1995) над футболистом и актёром О-Джей Симпсоном, на котором Дершовиц выступал советником защиты. Ему удалось найти изъяны в аргументах прокуроров и дискредитировать систему улик, благодаря чему убийцу оправдали. (Позднее Симпсона всё же признали ответственным за это убийство). Среди других подзащитных Дершовица были, в частности, боксёр-тяжеловес Майк Тайсон и израильский шпион Джонатан Поллард.

Алан Дершовиц является сторонником Демократической партии США, поддерживал кандидатуры Барака Обамы и Хиллари Клинтон на президентских выборах. Он систематически выступает в печати, защищая право Израиля на существование и самооборону. Награждён почётной докторской степенью Университета Бар-Илан (2005). Он автор многих книг и статей по юридической и ближневосточной тематике. Алан Дершовиц был избран в Еврейский Зал славы Бруклина, в 2010 г. стал лауреатом премии имени Менахема Бегина.
 

Алан - бретонское имя неясного значения. Имя Мортон происходит от названия местности "заболоченный город" на древнеанглийском. Редкая фамилия Дершович - вероятно, искажённая "Гершович".